2000-2009
Yuri Morozov volvió al club a principios del nuevo milenio y llevó el Zenit al tercer puesto de la Premier rusa en 2001. El entrenador checo Vlastimil Petržela, que sustituyó a Morozov, dio al equipo la libertad que necesitaba sobre el terreno de juego, y en 2003 el Zenit por primera vez quedó segundo en el campeonato ruso. El año siguiente cuatro jugadores del Zenit participaron en la Eurocopa 2004 con la selección rusa: Vyacheslav Malafeyev, Vladislav Radimov, Alexandr Kerzhakov y Vladimir Bystrov. Otro zenitista, Pavel Mareš, jugó en la selección checa y quedó segundo en aquel torneo.
El Zenit aún necesitaba un entrenador capaz de llevar el club a un nivel superior. Fue precisamente Dick Advocaat, el especialista de Holanda, quien lo hizo cuando se convirtió en entrenador del Zenit el julio de 2006. La siguiente temporada fue triunfal para el equipo de San Petersburgo. Al ganar su último partido del campeonato contra Saturn, el Zenit se proclamó por primera vez el campeón de la Liga rusa. El equipo de oro fue: Vyacheslav Malafeyev, Kamil Čontofalský, Martin Škrtel, Kim Dong-Jin, Alexandr Anyukov, Erik Hagen, Ivica Križanac, Nicolas Lombaerts, Yuri Lebedev, Anatoliy Tymoshchuk (capitán), Konstantin Zyryanov, Igor Denisov, Radek Šírl, Vladislav Radimov, Alexandr Gorshkov, Fernando Ricksen, Ilya Maximov, Andrey Arshavin, Pavel Pogrebnyak, Alejandro Domínguez y Fatih Tekke. El premio al mejor futbolista ruso del año 2007 fue otorgado a Konstantin Zyryanov, un mediocampista del Zenit.
La primavera de 2008 trajo el éxito internacional al equipo de Dick Advocaat. Tras ganar en el playoff de la Copa de la UEFA al Villarreal, Olympique de Marsella y dos clubes alemanes Bayer Leverkusen y Bayern de Múnich, el Zenit superó al Glasgow Rangers escocés en la final por 2-0 (goles de Denisov y Zyryanov) y conquistó así el codiciado trofeo europeo. Cinco jugadores del Zenit jugaron en la selección rusa en la Eurocopa 2008 (Malaféyev, Anyukov, Shirókov, Zyryánov y Arshavin), y obtuvieron el tercer puesto en el torneo. Además, Arshavin y Zyryanov fueron seleccionados para el Equipo de la Euro.
El día 29 de agosto de 2008 el Zenit se enfrentó al Manchester United, ganador de la Liga de Campeones de la UEFA, en el partido de la Supercopa de la UEFA. El equipo de San Petersburgo ganó 2:1 (los goles de Pavel Pogrebnyak y Danny) y se convirtió así en el primer equipo ruso en ganar este trofeo.
El Zenit debutó en la Liga de Campeones de la UEFA el otoño de 2008. Aquel año fue marcado por dos conjuntos de premios: el equipo principal quedó en tercer lugar en la Liga rusa, mientras que el equipo juvenil ganó su Campeonato por primera vez en su historia.
El Zenit contrató al entrenador italiano Luciano Spalletti para dirigir el equipo el enero de 2010. El Zenit lo hizo muy bien en la primera mitad de la temporada, al recibir sólo tres goles en 10 partidos, y ganó también la segunda Copa de Rusia en su historia. En la final, que se disputó por primera vez fuera de Moscú, en Rostov del Don, el Zenit venció al Sibir Novosibirsk por 1-0: el gol de la victoria anotó de penalty Roman Shirokov.
Luego, el día 14 de noviembre de 2010, dos jornadas antes de la final de la temporada, el Zenit ganó la Liga rusa por segunda vez al aplastar el Rostov 5:0 en el estadio Petrovsky (con los goles de Danko Lazović, Sergey Semak, Alexander Kerzhakov y Alexander Bukharov).
