Años 1940-50

La Segunda Guerra Mundial provocó nuevos cambios en la historia del Zenit. El club estaba bajo la dirección de la Planta Estatal Óptica Mecánica (más tarde - LOMO) durante la guerra, mientras que los jugadores y entrenadores del equipo fueron evacuados a Kazán. Sin embargo, no todos los futbolistas se fueron de Leningrado. Algunos se quedaron y participaban en los partidos celebrados durante el sitio de la ciudad. Muchos jugadores del Zenit se fueron a la guerra. Los hermanos Evgeny y Valentin Shelagin murieron luchando, al igual que Nikolay Salostin, Samuil Kozinets y Nikolay Lepeka. Arkady Larionov, Boris Ivin y Leonid Dorofeyev no sobrevivieron el sitio.

El Zenit regresó a su ciudad natal la primavera de 1944 y ganó sensacionalmente la Copa de la URSS. El equipo de Leningrado superó al Dinamo de Moscú y al Spartak de Moscú en su camino hacia la final, dónde logró vencer al "equipo de tenientes" (TsDKA) con los goles de Chuchelov y Salnikov. El Zenit jugó casi todos sus partidos en el torneo con el mismo once inicial: Leonid Ivanov, Nikolay Kopus, Ivan Kurenkov (el capitán), Alexey Pshenichny, Viktor Bodrov, Alexey Yablochkin, Alexey Larionov, Boris Levin-Kogan, Nikolay Smirnov, Boris Chuchelov, y Sergey Salnikov. El equipo fue entrenado por Konstantin Lemeshev.

Desafortunadamente, el Zenit no pudo explotar el éxito. Año tras año los resultados del equipo empeoraron, y en 1948 incluso se hablaba de disolver al equipo. En 1958 Georgy Ivanovich Zharkov, un especialista de Moscú, se convirtió en el primer entrenador non-Leningrado en dirigir el club. Zharkov hizo hincapié en la formación de jugadores de las escuelas deportivas locales. Aunque el equipo tenía muchos nativos de Leningrado, incluyendo a Stanislav Zadidonov, Anatoly Dergachev, Vadim Khrapovitsky, Lev Burchalkin, Nikolay Ryazanov, y Oleg Morozov, no podía subir más alto que cuarto lugar.